异乡人被眼前的场景惊呆了。
夕阳的余晖把亚楠的街道映得血红，街道一片狼藉，时不时传来怪异的叫声。
他推开诊所的大门，发现一只怪兽正在啃食着尸体。手无寸铁的异乡人无力反抗，惨死在野兽的利爪之下。
异乡人醒来后，发现自己来到了一个神秘的地方，也是猎人梦境。
在这里，他拿到了武器，但依旧不明白自己要做什么。老猎人格曼告诉他，去猎杀更多的怪兽，你会慢慢了解这一切。
于是，异乡人在提灯处苏醒，这次他挥舞着锯齿砍刀杀死了那只狼人，好像之前的死亡只是一场噩梦一样。
也是说，猎人梦境有一种特殊的能力，是让猎人超越死亡，可以不断地犯错。不管死掉多少次，他都会在猎人梦境醒来，重新和强大的敌人交战，弥补自己的错误，不断地在猎杀这条路走得更远。
“狩猎之夜”把整个亚楠变成了人间炼狱，所有的居民都闭门不出，而且对异乡人百般歧视。
不过，即使是在这样的亚楠，也有好人的存在。
街角有一位叫吉尔伯的居民，他也是一名异乡人，却因身患败血症而无法外出。他在以后还会非常好心地给主角一个喷火器，用来应付外面的怪兽。
猎人问起黯淡之血的事情，吉尔伯也不知道那是什么东西，但他告诉猎人不妨去教会镇看一看，那里有很多特殊的血液。
亚楠心通往教会镇的路途不仅有发疯的亚楠居民，还有两只强大的狼人。
猎人感到力不从心，于是摇响了召唤铃，加斯科因神父出现在他的面前。
两个人合力击杀桥头的狼人，却发现通往教会镇的路径已经封锁。在大桥，恐怖的神职人员怪兽挡住了去路。
二人合力将怪兽杀死，此分离。
猎人继续搜寻着另外的通路，他遇到了留守家的小女孩，拜托他去找寻自己的父母。
猎人在欧顿小教堂外的墓地找到了加斯科因神父，但神父此时因为妻子的死亡已经彻底狂化，即使是小女孩的音乐盒也无法让他恢复神智。
在杀死加斯科因神父后，猎人通过水渠来到欧顿小教堂，一名形貌丑陋、总是发出阴险笑声的红衣男告诉猎人，如果有活着的人，可以让他们来欧顿小教堂避难，因为这一次的狩猎之夜额外漫长，居民家的熏香可能不够用，但教堂的熏香足够他们度过漫漫长夜。
猎人又回到了尤瑟夫卡诊所，因为尤瑟夫卡不给他开门，所以他只能隔着门与尤瑟夫卡对话。
他发现尤瑟夫卡的语气变得有些怪，但并没有太注意这其的区别，尤瑟夫卡同样告诉他，可以让幸存的居民来这里避难。
于是，猎人在遇到寻求避难所的npc时有了两个选择，要么指引他们去欧顿小教堂，要么指引他们去尤瑟夫卡诊所。
第一位寻求避难的是那位小女孩。如果猎人告诉她去欧顿小教堂，那么她会在途被水渠的猪吃掉。于是猎人不得不祭出sl**，让她前往尤瑟夫卡诊所。
在冒险的过程，猎人又遇到了身穿乌鸦服装的艾琳（鸟姐），和“刀斧手”组织的成员阿尔弗雷德，从他们身，猎人知道了一些关于亚楠的历史，关于拜伦维斯、污秽之血等等。
猎人知道，亚楠的绝大多数秘密，都起源于“拜伦维斯”这个组织，所以他决定穿越禁忌森林，前往拜伦维斯。
但是，禁忌森林的大门已经封闭，所以猎人来到旧亚楠，撕下不知道是谁贴去的公告，探索这座被遗弃的城市。
据说，这里原本是亚楠的下城区，然而因为兽灾的失控而被焚毁，这里的怪兽脆弱不堪而且惧怕火焰，猎人在这里遭到了一位无名猎人的警告。
“如果你执意在这里狩猎的话，那么我将狩猎你。”
无名猎人（机枪哥）在高塔架起火力强劲的机枪，向着猎人疯狂扫射。猎人没有杀旧亚楠的野兽，硬生生地跑了过去，在高塔见到了这位无名猎人。
在答应无名猎人不会猎杀这里的野兽之后，无名猎人很高兴，并告诉猎人，旧亚楠的怪兽其实都是人类，而无名猎人自己已经看穿了狩猎的把戏，不想再进入猎人梦境。
他宁愿守在这里，保护旧亚楠的这些已经化为野兽的原住民。
在旧亚楠的尽头，猎人击败了渴血的怪兽。回到猎人梦境后，轮椅的老猎人格曼告诉猎人，登欧顿小教堂，去已经废弃的猎人工坊看看。
在这之后，格曼去到了花园，不再和猎人对话。
越来越多的人在猎人的指引下来到了欧顿小教堂。
这里蕴藏着一个非常明显的恶意，欧顿小教堂的npc，那个红衣男，形貌丑陋言辞古怪，一看是个坏人，但实际他却是游戏极少数彻头彻尾的好人；而尤瑟夫卡诊所的那位医生虽然看起来是个好人，可实际她已经不是之前的尤瑟夫卡了。
而如果这些人没有来到欧顿小教堂的话，那么在之后的血月事件，他们会全部发疯。
这些幸存者也各不相同，一位老妇人刚开始的时候对猎人极为刻薄，但她慢慢的失去理智，开始把猎人当成了自己的儿子。
除此之外，还有妓女、修女和一位傲娇的居民，如果猎人告诉这位傲娇哥前往欧顿小教堂，他会故意前往尤瑟夫卡诊所，而他的意义在于会给玩家一些信息，这些信息无一例外全都是反话。
每个npc都能帮到猎人一些忙，他们也都有各自的宿命。
（事实，这些npc分布在很长的剧情线，有些是推进到剧情期才会来的，这里为缩短篇幅写在一起。）
猎人终于来到了已经废弃的猎人工坊，发现这里其实是猎人梦境的原型。他在这里找到了一个发饰，一根腿骨，还有一个古怪的物体：第三脐带。
显然，这跟第三脐带应该是格曼留下来的，因为猎人工坊属于格曼，连猎人梦境也都是格曼按照猎人工坊来打造的。
但是，格曼到底是从何处得到的这条第三脐带，又为什么把它放在了这里呢？
猎人还不知道，他手的第三脐带，代表着整个亚楠最深的秘密，也是整个苏美尔明、拜伦维斯、治愈教会倾尽一切都想得到的东西。
来到大教堂后，猎人看到了跪在教堂前对着一个古怪头骨哭泣的艾梅利亚，这位“代理人”右手握着劳伦斯的金表，她仿佛是不愿相信劳伦斯已经变成怪兽的事实，自己也变成了巨大的羊角怪兽。
猎人不断攻击阿梅利亚握着金表的左手，同时用麻痹雾阻止阿梅利亚使用金表恢复生命，终于将她击杀。
猎人触摸了已经化为怪兽的劳伦斯的头骨，看到了劳伦斯与威廉大师告别的一幕。